Pe lângă continuarea dublajului în The Simpsons, Azaria a devenit mai cunoscut prin aparițiile sale de susținere în filmele live-action, cum ar fi Quiz Show (1994), Heat, The Birdcage (1996) (pentru care a câștigat un Premiu al Gildelor Actorilor) și Godzilla (1998). De asemenea, a apărut în numeroase filme, inclusiv Mystery Men (1999), America's Sweethearts (2001), Shattered Glass (2003), Along Came Polly (2004), Run Fatboy Run (2007), Night at the Museum: Battle of the Smithsonian (2009) și The Smurfs (2011) și The Smurfs 2 (2013). Alte roluri de voce includ Anastasia (1997), pentru care a câștigat un Premiu Annie.
Munca sa în televiziune live-action include roluri recurente în sitcomurile Mad About You și Friends, precum și roluri dramatice în filmele TV Tuesdays With Morrie (1999) ca scriitorul Mitch Albom și Uprising (2001) ca liderul rezistenței evreiești Mordechai Anielewicz. Pentru primul, Azaria a primit Premiul Primetime Emmy pentru Cel Mai Bun Actor în Rol Secundar într-o Serie Limitată sau Film. A jucat în rolurile principale în seria dramatică Huff de la Showtime (2004–2006) și în sitcomul IFC Brockmire (2017–2020). Rolul său recurent în drama Ray Donovan i-a adus un al șaselea Premiu Primetime Emmy în 2016.
Azaria și-a făcut debutul pe Broadway ca Lancelot în Spamalot, pentru care a fost nominalizat la Premiul Tony pentru Cel Mai Bun Actor într-un Musical. S-a întors pe Broadway în 2007, jucându-l pe David Sarnoff în The Farnsworth Invention