După ce a absolvit Academia Regală de Artă Dramatică, a devenit actriță de teatru în producții precum Romeo și Julieta (interpretând-o pe Julieta), Mult zgomot pentru nimic și Visul unei nopți de vară. Primul său rol major a fost în filmul lui Mike Leigh, Totul sau nimic, în 2002. A continuat să colaboreze cu Leigh, apărând într-un rol secundar în Vera Drake (2004) și având rolul principal în Happy-Go-Lucky (2008), pentru care a câștigat mai multe premii, inclusiv Premiul Golden Globe pentru Cea mai bună actriță într-un film – muzical sau comedie și Ursul de Argint pentru Cea mai bună actriță.
Hawkins a apărut în două filme ale lui Woody Allen, Visul Cassandrei (2007) și Blue Jasmine (2013); pentru acesta din urmă, a primit o nominalizare la Premiul Oscar pentru Cea mai bună actriță în rol secundar. A continuat să joace roluri principale în Made in Dagenham (2010), Paddington (2014), Maudie (2016) și Paddington 2 (2017), și a apărut în Godzilla (2014), Godzilla: Regele Monstrilor (2019) și Wonka (2023). Pentru interpretarea lui Elisa Esposito, o femeie de serviciu mută în filmul fantastic Forma apei (2017), a câștigat aprecieri critice și a fost nominalizată la Premiul Oscar pentru Cea mai bună actriță.
De asemenea, a apărut în producții de teatru la Royal Court Theatre din Londra și, în 2010, a debutat pe Broadway în Profesionarea doamnei Warren. În 2012, a jucat în Constellations la Royal Court Theatre, care s-a mutat ulterior la Teatrul Duke of York din West End. La televizor, a apărut în adaptările BBC ale Tipping the Velvet (2002) ca Zena Blake și Fingersmith (2005) ca Sue Trinder. A mai apărut ca Anne Elliot în Persuasion (2007), adaptarea ITV a romanului lui Jane Austen.