După facultate, Miller s-a mutat la Chicago și a început să performeze improvizație și stand-up. A făcut turnee cu The Second City timp de doi ani. În 2008, a fost numit unul dintre "10 Comedieni de Urmărit" de către Variety.
A interpretat rolul lui Marmaduke Brooker în Carpoolers pe ABC (2007–2008).
În 2008, a debutat în film în Cloverfield, în care a apărut pe ecran doar câteva minute, dar vocea sa a fost auzită în aproape fiecare scenă ca persoana care a filmat majoritatea evenimentelor prezentate. În 2009, a jucat rolul lui Cessna Jim în The Goods: Live Hard, Sell Hard și pe muzicianul grindcore Rory în comedia lui Mike Judge, Extract. În 2010, a jucat alături de alți actori în She's Out of My League ca Stainer, a interpretat rolul lui Brian, concierge-ul, în Get Him to the Greek și a avut un rol secundar în Unstoppable. Între 2010 și 2014, a dublat personajul Tuffnut Thorston în primele trei filme How to Train Your Dragon.
În 2010, a jucat rolul Ranger Jones în filmul animat cu acțiune live Yogi Bear și a interpretat rolul lui Dan în Gulliver's Travels. În 2011, a apărut în filmul Our Idiot Brother și, în 2012, a avut o apariție cameo ca personal administrativ pentru Rolling Stone în filmul muzical Rock of Ages.
Pe 13 decembrie 2010, 28 octombrie 2011 și 14 iunie 2012, a realizat stand-up pe Conan. Pe 15 noiembrie 2011, specialul său de stand-up No Real Reason a avut premiera pe Comedy Central. În 2011, a găzduit un special numit Mash Up, care a fost preluat în 2012 pentru un sezon complet de Comedy Central. De asemenea, a apărut frecvent ca membru al "mesei rotunde" pe Chelsea Lately.
În 2012, a dublat rolul lui Robbie Valentino în desenele animate de pe canalul Disney Gravity Falls. De asemenea, a dublat personajul Gorburger, un monstru albastru gigantic gazdă de talk show, în The Gorburger Show, care a fost difuzat inițial pe Funny or Die și YouTube timp de 2 sezoane în 2012