Rolurile lui Tudyk în televiziune includ Wash în seria de dramă western spațială Firefly (2002–2003). Spectacolul a avut o singură sezon și a dezvoltat o urmărire cult după difuzarea seriei. A reluat rolul în filmul de continuare din 2005, Serenity, extinzând evenimentele din ultimul episod al seriei. Alte roluri includ filmul de comedie neagră Death at a Funeral (2007), sitcomul Arrested Development (2005, 2013, 2019), seria de science fiction Dollhouse (2009–2010), seria animată de supereroi Young Justice (2010–2013, 2019) și diverse voci în seria animată American Dad! (2011–prezent). Tudyk a jucat rolul Dr. Noah Werner în sitcomul Suburgatory (2011–2014). De asemenea, a jucat în seria de comedie Newsreaders (2014–2015), seria animată Star vs. the Forces of Evil (2015–2019), a împrumutat vocea lui Dangerboat în seria The Tick (2017–2019), a jucat K-2SO în filmul din 2016 Rogue One și Eric Morden/Mr. Nobody în seria Doom Patrol (2019). În jocurile video, a împrumutat vocea lui Mickey în Halo 3: ODST (2009) și a reluat rolurile sale ca K-2SO în Star Wars Battlefront (2015) și ca Green Arrow în diverse jocuri video DC Super Hero (2013, 2015 și 2017).
Din 2019, Tudyk a împrumutat vocea lui The Joker și Clayface în seria Harley Quinn. Tudyk joacă rolul Dr. Harry Vanders