Hawkes a jucat în filmul apreciat de critici, Me and You and Everyone We Know (2005), care a primit laude ample și a fost distins cu premiul special al juriului la Festivalul de Film Sundance, precum și cu premiul Camera d'Or la Festivalul de Film de la Cannes. Alte credite în filme includ A Slipping-Down Life (1999), Identity (2003), Miami Vice (2006), Playing God (2004), The Perfect Storm (2000), From Dusk Till Dawn (1996), Three Billboards Outside Ebbing, Missouri (2017) și Caçadores de Perigo (1997). Hawkes a jucat și a co-produs filmul independent, Buttleman (2003), pentru care a primit un premiu pentru Performanță Remarcabilă la Festivalul de Film Sedona din 2004 și un Premiu Special al Juriului la Festivalul de Film Deep Ellum din 2003.
Creditele sale televizate includ un rol principal în seria HBO apreciată de critici, Deadwood (2004), în care a jucat rolul lui "Sol Star", un antreprenor plin de viață într-un oraș fără lege.