Wilton este cunoscută pentru rolul său alături de Richard Briers în sitcomul BBC Ever Decreasing Circles (1984–1989), pentru interpretarea lui Homily în The Borrowers (1992) și The Return of the Borrowers (1993), precum și pentru rolul ei ca văduvă, Isobel Crawley, în drama ITV Downton Abbey (2010–2015). De asemenea, a jucat rolul recurent al lui Harriet Jones în Doctor Who (2005–2008) și pe Anne în comedia neagră After Life, realizată de Ricky Gervais pentru Netflix.
Wilton a avut o carieră extinsă pe scenă, primind șase nominalizări la premiile Olivier. A fost nominalizată pentru Man and Superman (1981), The Secret Rapture (1988), The Deep Blue Sea (1994), John Gabriel Borkman (2008) și The Chalk Garden (2009) înainte de a câștiga premiul Olivier pentru Cea mai bună actriță în 2015 pentru Taken at Midnight. Aparițiile sale în filme includ Clockwise (1986), Cry Freedom (1987), Blame It on the Bellboy (1992), Calendar Girls (2003), Shaun of the Dead (2004), Match Point (2005), Pride & Prejudice (2005), The Best Exotic Marigold Hotel (2012), The Girl (2012), The BFG (2016) și The Unlikely Pilgrimage of Harold Fry (2023).
Descrierea de mai sus provine din articolul Wikipedia despre Penelope Wilton, licențiat sub CC-BY-SA, listă completă a contributorilor pe Wikipedia.