Ferrell s-a impus la mijlocul anilor '90 ca membru al distribuției în seria de comedie de tip sketch Saturday Night Live, unde a performat din 1995 până în 2002, și a jucat ulterior în o serie de filme de comedie. După ce a jucat în filmul de comedie din 2003 Old School, Ferrell a fost considerat un membru al "Frat Pack", o generație de actori comici de frunte din Hollywood care au apărut la sfârșitul anilor '90 și în anii 2000, inclusiv Jack Black, Ben Stiller, Steve Carell, Vince Vaughn, Paul Rudd și frații Owen și Luke Wilson. A fondat site-ul de comedie Funny or Die în 2007 împreună cu fostul său partener de scriere, Adam McKay.
Ferrell a jucat în filme de comedie precum A Night at the Roxbury (1998), Elf (2003), Anchorman (2004), Kicking & Screaming (2005), Talladega Nights (2006), Blades of Glory (2007), Step Brothers (2008), The Other Guys (2010), Get Hard (2015) și Barbie (2023). De asemenea, a avut roluri dramatice în Stranger than Fiction (2006), Everything Must Go (2010) și Downhill (2020). A împrumutat vocea pentru roluri în Curious George (2006), Megamind (2010), franciza de filme The Lego Movie (2014–2019) și Despicable Me 4 (2024). De asemenea, a jucat și a produs documentarul Will & Harper (2024) împreună cu scriitorul Harper Steele.
Ferrell a primit patru Premii Primetime Emmy pentru activitatea sa ca producător al serialului dramatic Succession (2018–2023) și al specialelor Live in Front of a Studio Audience (2019–